Pada 1999, ia sempat menjabat sebagai Direktur di PT Widari Sekuritas. Setahun berikutnya, ia dipercaya memimpin PT Madani Sekuritas sebagai Direktur Utama untuk periode 2000–2003.
Perjalanan kariernya berlanjut di lembaga kliring pasar modal. Inarno pernah mengemban peran sebagai Direktur Utama sekaligus Komisaris dan Komisaris Utama PT KPEI selama 2003–2016.
Selain itu, ia juga menjabat Komisaris Utama PT Maybank Kim Eng Securities (2013–2014), Komisaris Utama PT CIMB Niaga Securities (2014–2017), serta menjadi Komisaris Bursa Efek Indonesia pada 2017–2018.
Baca Juga: Profil dan Perjalanan Karier Mirza Adityaswara, Wakil Ketua Dewan OJK yang Ikut Tanggalkan Jabatan
Di luar jabatan korporasi, Inarno aktif berkiprah dalam organisasi profesi. Ia pernah tergabung dalam Ikatan Pialang Efek Indonesia pada 1992–1994, menjadi anggota Dewan Pengawas Profesi Pasar Modal Indonesia periode 2017–2020, serta dipercaya memimpin ISEI Jakarta Raya sejak 2020.
Pada 2022, Inarno Djajadi resmi ditunjuk sebagai Kepala Eksekutif Pengawas Pasar Modal OJK setelah lolos uji kelayakan dan kepatutan di DPR RI yang berlangsung pada 6–7 April 2022.
Namun, memasuki tahun ke-empat mengemban amanah tersebut, Inarno memutuskan mengakhiri masa jabatannya. Pengunduran diri itu terjadi bersamaan dengan mundurnya Ketua Dewan Komisioner OJK Mahendra Siregar dan Deputi Komisioner Pengawas Emiten, Transaksi Efek, Pemeriksaan Khusus, Keuangan Derivatif, serta Bursa Karbon, I.B. Aditya Jayaantara.
